2020, Vol. 57
表1(Table 1)
2. 中国科学院大学，北京 100049
荒漠生态系统是全球陆地生态系统的重要组成部分。在荒漠生态系统中，生物土壤结皮(Biological soil crust，BSC)占荒漠生态系统活体盖度的40%~70%。BSC是指隐花植物与土壤中的细菌、真菌等微小生物通过与土壤颗粒“胶结”形成的荒漠地表的一种生物覆盖体[1]。作为寒区、旱区严酷荒漠生境地表组成和景观的重要特征[1]，BSC扮演了“生态系统工程师”的重要角色，能够有效地改善地表微生境，对荒漠生态系统的能流、物流、养分循环以及维管束植物的萌发、定居和繁衍等具有重要作用[2]。
丛枝菌根真菌(Arbuscular mycorrhizal fungi，AMF)是陆地生态系统最重要的土壤微生物之一，能与约80%的陆生高等植物根系形成寄生-共生统一体[3]。AMF从宿主植物获得碳水化合物，同时帮助其吸收水分和养分，促进植物的生长，提高植物对干旱、盐渍、重金属以及极端温度的耐受性[4-5]。AMF主导的菌根共生系统已成为应对全球变化的一种新型生物修复主体[6-7]。从生物进化的角度看，荒漠植物与AMF建立共生关系是适应水分和资源极度匮乏的荒漠生态系统双赢的重要生存策略[8]。
国内外对于荒漠生态系统AMF群落多样性已经进行了大量研究[9-11]，在荒漠生境中已发现AMF寄主植物69科389种，AMF7属89种，且有新种不断出现[12]。菌根真菌与隐花植物共生的最早报道是在花斑烟杆藓(Buxbaumia punctate Chen et Lee)的孢蒴中发现了真菌菌丝[13]。近年来有关培养的AMF和苔藓植物共生的研究也越来越多，尤其Schüßler[14]在试管中培养G. claroideum与角苔(Hornworts)后使得该种研究更加深入。但关于荒漠生态系统重要组成部分BSC层AMF物种的多样性鲜有报道。最近，Hernández-Hernández等[15]提出AMF存在于BSC层，并认为AMF在养分匮乏和水分亏缺的荒漠生态系统中扮演着重要角色。然而，由于受到所研究BSC类型的限制，并没有考虑到BSC可能作为AMF的寄主植物。那么，BSC类型的变化是否会影响荒漠生态系统中AMF联合体的群落特征呢？本研究以腾格里沙漠东南缘固沙植被区典型地衣和藓类结皮及其下层土壤为对象，利用Illumina MiSeq测序技术研究地衣和藓类结皮中AMF群落结构组成和多样性，分析地衣和藓类结皮对AMF群落结构多样性的影响，以期探明结皮的演替与AMF群落多样性之间的关系。
1 材料与方法 1.1 研究区概况试验区位于腾格里沙漠东南缘中国科学院沙坡头沙漠研究试验站的人工固沙植被区(37°32′ N，105°02′ E)。沙坡头人工固沙植被区始建于1956年，人工植被的建立使生态环境得到改善，表面的流沙得到固定，在固定的沙面上逐步形成包括藻类(algae)结皮、地衣(lichen)结皮、藓类(moss)结皮以及过渡混生结皮[1]的研究干旱区生态恢复的以空间代替时间的经典演替序列。该区属干旱、半干旱气候过渡区，海拔1 250 m，年均温9.6℃，最高温38.1℃，最低温-25.1℃，年均降水量186.2 mm(1956-2012年)，70%的降水主要集中在6-9月，年潜在蒸发量为2 300~2 500 mm，主要集中在生长季(5-9月)。目前，该区人工植被主要物种有花棒(Hedysarum scoparium)、柠条(Caragana korshinskii)、油蒿(Artemisia ordosica)、小画眉草(Eragrostis poaeoides)等。
1.2 样品采集以研究区分布最广泛的地衣和藓类结皮及其下层土壤为研究对象，选取相对均质且发育完好的实验区。在实验区内选取10 m × 10 m的大样方，再在大样方内随机选取3个0.1 m × 0.1 m的小样方，按照“五点混合法”进行采样。采样时用无菌手术刀垂直切取完整的BSC层样品及BSC下层土壤(0~5 cm)，迅速放入4℃的保温箱中带回实验室。样品命名为:LB:地衣结皮; MB:藓类结皮; LBS:地衣结皮下层土壤; MBS:藓类结皮下层土壤。所有样品过2mm筛去除大颗粒和植物根后保存于-80℃，用于群落结构的分子生物学分析。
1.3 DNA提取和PCR扩增采用试剂盒Fast DNA® SPIN Kit for Soil(QBIOgene Inc.，Carlsbad，CA，USA)提取样品DNA。参考Stockinger[16]和Krüger[17]等的方法，选用AML1/AML2为第一对引物[18]，AMV4.5NF/ AMDGR[19]为第二对引物，采用巢式PCR的方法扩增18S rDNA片段。扩增得到的PCR产物用2%琼脂糖凝胶电泳检测后，利用Illumina MiSeq测序技术对样品进行测序(Illumina MiSeq测序委托上海美吉生物医药科技有限公司完成)。
1.4 生物信息学及统计学分析使用FLASH、Trimmomatic软件对原始序列进行数据去杂和质控过滤，得到优化数据。利用上海美吉生物医药科技有限公司I-sanger云平台提供的数据处理软件进行数据处理分析。基于Usearch软件平台对得到的高质量序列按照97%的相似度进行操作分类单元(Operational taxonomic units，OTU)的聚类，采用RDP classifier贝叶斯算法对97%相似水平的OTU代表序列进行分类学分析，比对数据库为Silva的真菌18S rRNA数据库。基于OTU聚类和注释的结果，利用R语言工具绘制稀释性曲线、Venn图和群落组成分析图，并通过mothur指数分析软件进行Alpha(α)多样性指数的计算。其他数据分析和作图利用SPSS 22.0和Origin 9.0软件完成。
2 结果 2.1 测序样本的质量检测和稀释性曲线通过Miseq平台对4组样品进行测序，共获得176 175条原始序列，经数据去杂后获得132 636条优化序列，97%相似水平下聚类分析后共获得56个AMF操作分类单元(OTU)。对测序样品中的序列进行随机抽样，以测序数据量为横坐标，各测序量下微生物多样性指数(香农指数)大小为纵坐标获得稀释性曲线如图 1所示。从图中可以看出，当测序量达到200条左右时曲线趋于平坦，香农指数不再增加，说明测序数据量足够大，可以充分反映样本中绝大多数的微生物多样性信息。
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注:LB、MB、LBS、MBS分别代表地衣结皮、藓类结皮、地衣结皮下层土壤和藓类结皮下层土壤; 下同。 Note:The letters LB, MB, LBS and MBS stands for lichen crusts, moss crusts, underlying soils of lichen crusts and underlying soils of moss crusts, respectively. The same below. 图 1 地衣、藓类结皮及其下层土壤OTU稀释性曲线 Fig. 1 The Rarefaction curves of AMF communities within lichen and moss crusts and their underlying soil samples |
统计地衣、藓类结皮及其下层土壤中共有和特有的OTU数目，选用相似水平为97%的OTU样品表画出维恩图，如图 2所示。LB、MB、LBS、MBS样品分别有23、18、26和22个OTUs，各组特有OTU数目分别为11、6、7和12个，MBS样品中特有OTU数目占到所有OTU数目的54.5%。两两比较共有OTU数目，依次排序为:LB与LBS组(12个)、LBS与MB组(11个)、LB与MB组(9个)、LBS与MBS组(9个)、MB与MBS组(5个)、LB与MBS组(4个)。其中LB与LBS组共有的OTU数目最多，占到总OTU数的21.43%;LB与MBS组共有的OTU数目最少，占总OTU数的7.14%。
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图 2 地衣、藓类结皮及其下层土壤AMF群落OTU维恩图 Fig. 2 OTU Venn figure of AMF communities within lichen and moss crusts and their underlying soil samples |
所有样品共同包含的OTU数目仅为4个，占总OTU数目的7.14%。说明不同样品中含有相同物种，但占比较小; 地衣结皮与地衣结皮下层土壤AMF群落物种组成最为相似，地衣和藓类结皮下层土壤之间AMF群落物种组成差别最大。
2.2 AMF群落多样性地衣、藓类结皮及其下层土壤AMF群落多样性指数如表 1所示，群落丰富度和多样性指数均表现出藓类结皮下层土壤高于地衣结皮下层土壤高于藓类结皮高于地衣结皮的变化趋势。说明AMF群落丰富度和多样性指数藓类结皮下层土壤最大，地衣结皮最小，且藓类结皮下层土壤AMF群落多样性与其他各组有显著差异; 且结皮下层土壤高于结皮层，藓类结皮高于地衣结皮。
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表 1 地衣、藓类结皮及其下层土壤AMF群落丰富度与多样性指数 Table 1 Richness and diversity indices of AMF communities within lichen and moss crusts and their underlying soil samples |
群落组成分析结果表明，样本中检测到的OTUs分属于球囊菌门、球囊菌纲的4目、5科、6属。在目分类水平上(图 3a)，除只能分类到球囊菌纲的物种外，按照相对丰度大小排序依次为:球囊霉目(Glomerales，6.69%~99.99%)、类球囊霉目(Paraglomerales，0~20.91%)和多样孢囊霉目(Diversisporales，25.22%)。
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图 3 地衣、藓类结皮及其下层土壤目(a)、科(b)和属(c)分类水平上AMF群落组成 Fig. 3 AMF community composition in the lichen and moss crusts and their underlying soil at the order(a), family(b)and genus(c)level |
科分类水平的AMF群落组成如图 3b所示，按照相对丰度大小依次为:只能分类到球囊菌纲的物种(f_unclassified_c_Glomeromycetes，6.69%~99.99%)和球囊霉科(Glomeraceae，0.01%~47.18%)、类球囊霉科(Paraglomeraceae，0.01%~20.91%)、巨孢囊霉科(Gigasporaceae，0~21.10%)、多样孢囊霉科(Diversisporaceae，0~4.13%)物种。其中球囊霉目进一步分类为球囊霉科; 类球囊霉目分类为类球囊霉科; 藓类结皮下层土壤中多样孢囊霉目分类为巨孢囊霉科和多样孢囊霉科。
在属分类水平(图 3c)，AMF群落按照相对丰度大小依次为:只分类到纲的球囊菌纲物种(g_unclassified_c_Glomeromycetes，6.69%~ 99.99%)和分类到属的球囊霉属(Glomus，19.55%~47.18%)、类球囊霉属(Paraglomus，0.01%~20.91%)、盾巨孢囊霉属(Scutellospora，13.37%)、巨孢囊霉属(Gigaspora，7.72%)以及只能分类到科的多样孢囊霉科物种(g_unclassified_ f_Diversisporaceae，4.13%)。其中，球囊霉科分类为球囊霉属，类球囊霉科分类为类球囊霉属，藓类结皮下层土壤中巨孢囊霉科进一步分类为盾巨孢囊霉属和巨孢囊霉属。
2.4 不同BSC对AMF属水平物种丰度的影响图 4为地衣、藓类结皮及其下层土壤中AMF属水平的物种相对丰度图。从图中可以看出，地衣结皮中AMF主要由仅能分类到球囊菌纲的物种(占到99.99%)组成，极少部分分类到球囊霉属(仅占0.01%)和类球囊霉属(少于0.01%); 藓类结皮主要由未能分类到属的球囊菌纲物种(66.48%)和球囊霉属(33.52%)物种组成; 地衣结皮下层土壤主要由未能分类到属的球囊菌纲物种(74.29%)和分类到属的球囊霉属(19.55%)、类球囊霉属(6.16%)物种组成; 藓类结皮下层土壤由未能分类到属的球囊菌纲(6.69%)、多样孢囊霉科(4.13%)物种和分类到属的球囊霉属(47.18%)、类球囊霉属(20.91%)、盾巨孢囊霉属(13.37%)、巨孢囊霉属(7.72%)物种组成。其中藓类结皮下层土壤中仅能分类到球囊菌纲的物种显著降低(P < 0.05)，而类球囊霉属的物种显著增加(P < 0.05)。
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注:图中不同小写字母表示处理间差异显著(P < 0.05)。 Note:Different letters indicate significant difference at 0.05 level. 图 4 地衣、藓类结皮及其下层土壤AMF属水平物种相对丰度 Fig. 4 Relative abundance of AMF at the genus level in the lichen and moss crusts and their underlying soils |
分析可知，地衣结皮和地衣结皮下层土壤中AMF物种完全相同，只是相对丰度不同。与地衣结皮及其下层土壤相比，藓类结皮中仅存在未能分类到属的球囊菌纲物种和球囊霉属物种，未发现类球囊霉属的物种。藓类结皮下层土壤中除出现了其他3个样品中所有物种外，还出现了未能分类到属的多样孢囊霉科物种和分类到属的类球囊霉属、盾巨孢囊霉属、巨孢囊霉属物种。未能分类到属的球囊菌纲物种和球囊霉属物种在四种样品中同时存在，只是相对丰度不同，说明未能分类到属的球囊菌纲物种和球囊霉属物种属于该区生物土壤结皮区的优势菌群。未能分类到属的球囊菌纲物种在藓类结皮下层土壤中显著降低; 类球囊霉属物种在地衣结皮下层土壤和藓类结皮下层土壤中出现且二者之间差异不显著，但与地衣结皮和藓类结皮有显著差异，说明类球囊霉属可能是周围环境中植物共生菌。主成分分析(Principal Component Analysis，PCA)如图 5所示，前两轴解释了76%的群落变异，藓类结皮下层土壤AMF群落与其他各组相比位置发生了明显的变化，说明藓类结皮下层土壤AMF群落组成与其他各组有显著的差异。
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图 5 地衣、藓类结皮及其下层土壤AMF群落主成分分析 Fig. 5 Principal component analysis of the AMF communities in the lichen and moss crusts and their underlying soils |
AMF专性共生的特性是传统微生物生态学研究的最大障碍。近年来，随着分子生物学技术和新一代测序技术的快速发展和应用，使得AMF的研究更加全面和准确。包美丽[9]的研究发现，鄂尔多斯沙地生物土壤结皮AMF种类优势菌属为球囊霉属、无梗囊霉属(Acaulospora)、多孢囊霉属和盾巨孢囊霉属。包玉英[20]通过对内蒙古典型荒漠群落AMF种类的研究发现，球囊霉属种类、频度最高，球囊霉属和无梗囊霉属是该区的优势属，其次为巨孢囊霉属和盾巨孢囊霉属。Wang等[21]对毛乌素沙漠AMF群落结构和多样性的研究发现，来自不同土壤深度和植物的AMF属的组成中，球囊霉属、无梗囊霉属和盾巨孢囊霉属占总数的70%以上，多样孢囊霉属和巨孢囊霉属仅在浅层土壤中发现。我们对腾格里沙漠东南缘沙坡头地区地衣和藓类结皮及其下层土壤AMF群落的研究结果与前人基本一致，主要由未能分类到属的球囊菌纲物种、多样孢囊霉科物种和分类到属的球囊霉属、类球囊霉属、盾巨孢囊霉属和巨孢囊霉属物种组成。其中，未能分类到属的球囊菌纲物种和球囊霉属物种属于优势菌群。鄂尔多斯沙地、内蒙古典型荒漠以及毛乌素沙漠AMF群落中均出现了无梗囊霉属物种，但本研究结果中未发现。已有研究表明[20, 22]，AMF多样性及分布不仅与海拔及气候因子中年降水量、年均温显著相关，还与土壤pH、有机质及N、P含量等显著相关。包玉英和闫伟[23]对蒙古韭(Allium mongolicum)共生真菌及其菌根形态学的研究表明，沙坡头地区AMF优势种与其他沙地有较大差异。此外，有研究表明[24]宿主植物也会影响AMF的多样性。所以推测一方面可能与所研究的宿主植物不同有关，另一方面未分类到属的球囊菌纲物种中可能存在该地区特有的无梗囊霉属新物种，未能和已有无梗囊霉属物种序列库进行比对，需要通过其他鉴定方法进一步确定。
球囊霉属物种同时出现在藓类结皮、地衣结皮下层土壤和藓类结皮下层土壤中; 与结皮层相比，地衣和藓类结皮下层土壤中出现了类球囊霉属物种，而巨孢囊霉科的盾巨孢囊霉属、巨孢囊霉属和只能分类到科水平的多孢囊霉科物种仅在藓类结皮下层土壤中出现。说明球囊霉属的物种可能是藓类植物共生菌属，地衣结皮下层土壤中球囊霉属物种可能来源于周围环境。类球囊霉属物种仅在地衣结皮下层土壤和藓类结皮下层土壤中出现，推测该物种很有可能属于该区周围环境中植物共生菌，还需要通过对周围环境中植物共生AMF进一步研究从而找到其具体来源。盾巨孢囊霉属、巨孢囊霉属和只能分类到科的多样孢囊霉科物种仅在藓类结皮下层土壤中出现，推测这几种物种很有可能也属于藓类植物共生菌，对于在藓类结皮中未发现的原因还需要进一步探究。
本研究AMF群落丰富度和多样性结果表现为藓类结皮下层土壤高于地衣结皮下层土壤高于藓类结皮高于地衣结皮。结皮下层土壤AMF群落丰富度和多样性高于结皮层土壤，这与前人的研究结果一致[9]。BSC形成的早期阶段，随着土壤微生物在沙土表面的生长，逐渐形成以藻类植物为主体的藻结皮[1]。藻类植物的定居，使得土壤微环境得到有效的改善，地衣植物开始在此定植。藻类和地衣植物使得沙土结构得以改善，当土壤表面得到一定固定后，开始形成以地衣和苔藓植物为优势的生物结皮类型[25-29]。相对干燥、稳定的地表景观形成多以地衣为主的BSC[1, 30-31]，相对潮湿的局部土表或有利于集结雨水以及能产生凝结水的微地形有利于藓类结皮的拓殖和繁衍，这些部位被藓类为优势种的BSC所替代[1]。此外，物种组成分析结果表明，藓类结皮下层土壤中包括了地衣结皮、藓类结皮以及地衣结皮下层土壤中出现的所有物种; PCA分析结果表明，藓类结皮下层土壤中AMF群落与其他各组有显著差异。物种组成分析与PCA分析结果一致。说明随着BSC的发育演替，土壤环境得到了逐步改善，AMF群落多样性逐渐增加。同时，由于AMF与植物的共生，有效地改善了微生境，提高了植物对恶劣环境的适应，反过来可以促进BSC的发育，从而加速荒漠生态系统的恢复。
4 结论沙坡头地区地衣和藓类结皮中共鉴定出AMF 4目、5科、6属。其中，Glomus属为优势种，其次为Paraglomus和Scutellospora属的真菌种类，而Gigaspora属的种类较少。不同土层中分布的AMF种类有一定的差异，藓类结皮下层土壤中包括了地衣结皮、地衣结皮下层土壤及藓类结皮中出现的所有AMF种类。结皮的发育与AMF群落多样性之间有明显的相互促进作用，AMF群落多样性结皮下层土壤高于结皮层，藓类结皮高于地衣结皮，且藓类结皮下层土壤显著高于其他各组。
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2. University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China