2. 江西师范大学生命科学学院, 江西省亚热带植物资源保护与利用重点实验室, 南昌 330022;
3. 江西师范大学鄱阳湖湿地与流域研究教育部重点实验室, 南昌 330022;
4. 佛山科学技术学院, 广东佛山 528225
2. Jiangxi Provincial Key Laboratory of Protection and Utilization of Subtropical Plant Resources, College of Life Science, Jiangxi Normal University, Nanchang 330022, China;
3. Key Laboratory of Poyang Lake Wetland and Watershed Research, Ministry of Education, Jiangxi Normal University, Nanchang 330022, China;
4. Foshan University, Foshan, Guangdong 528225, China
稻虾种养模式是将水稻种植与克氏原螯虾(Procambarus clarkii,又名小龙虾)养殖相结合形成的生态农业模式[1-2]。其传统模式是在稻田四周开挖环形沟、修筑田埂,台田种水稻,环形沟养小龙虾,能够在稳定粮食产量的基础上,减少农药化肥投入,产出高品质的小龙虾[3]。但近几年,随着小龙虾消费需求剧增,部分区域连片的耕地被开挖成稻虾田,出现“不种稻”或“只种不管”的现象,“重虾轻稻”问题严重,不仅制约了稻虾种养模式的可持续发展,也对我国粮食安全构成威胁[4]。近年来,湖北、江西等稻虾主产区探索创新出无环沟稻虾种养模式,取得较好成效[5]。相较稻虾种养的传统模式,这一稻虾种养新模式无需开挖环沟,显著降低了田间改造投入,提高了稻田种植面积,在稻虾主产区被重点推广示范。
土壤肥力是指在无抑制植物生长的有毒物质存在的条件下,土壤能持续为植物生长提供速效养分和水分的能力[6-7]。有机质、土壤氮磷钾全量养分、速效养分和pH是衡量土壤肥力水平的重要化学指标[8],因而常用于评价稻虾种养模式对土壤肥力的影响[9]。佀国涵等[10-11]研究发现稻虾种养模式显著提高涝渍稻田不同土层的有机碳、全氮、全磷、全钾、碱解氮、速效磷和速效钾的含量。吴本丽等[12]也发现稻虾种养模式稻田土壤有机质、全磷、有效磷等含量高于单作稻田。土壤微生物作为评价土壤肥力的理想指示生物[13],其群落组成与多样性的变化能直接反映土壤肥力的变化趋势[14],因而也常作为评价土壤肥力变化的重要指标[15]。细菌是土壤微生物中最大、最丰富和最活跃的类群,因此常被作为研究土壤微生物的主要研究对象[16]。佀国涵等[17]研究表明稻虾种养模式提高了土壤微生物群落多样性。朱秀秀等[18]发现稻虾种养模式改变了土壤细菌的群落组成,提高了土壤细菌物种丰富度和多样性。王蓉等[19]指出稻虾种养模式显著影响了细菌群落结构组成并极大提高了氨氧化微生物的丰度。在稻虾种养模式中,养殖虾引入后,因其爬行扰动、摄食和排泄等活动,稻田表层生态系统的物质循环和能量流动受到相应影响,这种影响可能会体现在提高表层土壤肥力、增加微生物多样性和改变微生物群落结构上。
与稻虾种养的传统模式相比,无环沟稻虾种养新模式中小龙虾整个生长周期均在稻田中,可能对稻田土壤肥力和微生物群落组成产生更显著的影响。本研究通过测定有无环沟稻虾种养模式和水稻单作模式中的稻田土壤有机质、土壤氮磷钾全量养分和速效养分含量,同时基于16S rDNA扩增子高通量测序技术,对上述3种模式稻田土壤微生物的多样性和群落结构进行比较分析,旨在探索稻虾种养新模式对稻田土壤养分和微生物群落结构的影响,为进一步研究稻虾种养新模式土壤肥力变化提供数据支撑,为推广稻虾种养新模式提供理论依据。
1 材料与方法 1.1 试验场地概况试验于2021年6至10月选择江西省南昌市新建区国营恒湖垦殖场(28°58′N,116°04′E)进行,研究区属亚热带季风气候区,气候温和,雨量充沛,年平均气温17.3℃,年均降雨量1 609.8 mm,无霜期279 d,生态环境良好,无任何工业污染,有利于发展绿色农业。试验田0~20 cm土壤理化性质主要指标含量见表 1。
供试水稻为黄华占(粤审稻2005010),养殖对象为克氏原螯虾(Procambarus clarkii)。试验共设置3个种养模式处理:水稻单作对照(CK),放养克氏原螯虾的传统稻虾种养模式(试验田有环沟)(TRS),放养克氏原螯虾的稻虾种养新模式(试验田无环沟)(NRS)。每块稻田总面积为10亩(1公顷=15亩),其中包括在TRS试验稻田的四周开挖深1.5 m、宽1 m、总面积约为600 m2的环沟(图 1)。水稻种植前,向TRS和NRS处理稻田中加水至高出田面约10 cm,并分别加入1 000 kg生石灰进行稻田消毒(其中TRS处理生石灰主要抛洒在环沟中),以减少小龙虾养殖过程中病虫害的发生。
水稻种植模式为直播,每块稻田均播种50 kg黄华占。水稻于2021年6月完成播种,15 d后向TRS、NRS试验稻田中投放克氏原螯虾苗,投放量225 kg·hm–2,虾苗规格约120只·kg–1。水稻直播后施加水稻专用复合肥(总养分≥25%,N:13%;P2O5:6%;K2O:6%),其中水稻单作田(CK)和稻虾种养稻田(TRS、NRS)在水稻种植初期的施加量为450 kg·hm–2,水稻分蘖期向水稻单作田(CK)追加肥料量为450 kg·hm–2。三种模式下的上一批水稻秸秆均全量还田。日投饵量以克氏原螯虾总体质量1%的比例投喂饲料。饲料组成:粗蛋白≥35%、粗脂肪≥5%、粗灰分≤20%、总磷≥1%、钙≤3%、粗纤维≤8%、水分≤10%。在TRS试验稻田中,克氏原螯虾主要分布在环沟内,少量分布在台田中。环沟内种植伊乐藻(Elodea nuttallii),覆盖率约为1/3。
水稻成熟期(2021年10月)用五点取样法采集稻田土壤,每点挑选一穴长势及有效穗数相同的水稻,连同根部土壤一道取出,采用抖土的方法获得根际土壤,五点土壤混合。样品分两份,一份鲜土置于液氮罐保存带回实验室后用于土壤DNA提取;另一份自然风干,去除植物残根、小石块,研磨过1 mm筛后,用于测定土壤理化指标。
1.3 测定方法 1.3.1 土壤理化性质测定参照鲍士旦[20]的方法,采用重铬酸钾容量法测定土壤有机质(SOM)含量;采用碱解扩散法测定碱解氮(AN)含量;采用凯氏定氮法测定全氮(TN)含量;采用H2SO4- HClO4消煮钼锑抗比色法测定全磷(TP)含量;采用0.5 mol L–1NaHCO3浸提—比色法测定有效磷(AP)含量;采用NaOH熔融—火焰光度法测定全钾(TK)含量;采用1mol L–1醋酸铵浸提—火焰光度法测定速效钾(AK)含量;采用酸度计法测定土壤pH(土水比1︰5)。
1.3.2 土壤总DNA提取采用土壤DNA提取试剂盒(中国福际,货号:DE-05514),提取土壤样品总DNA;1%琼脂糖凝胶电泳检验土壤总DNA的提取质量,–20℃保存备用。
1.3.3 土壤细菌16S rRNA扩增和测序以上述纯化得到的DNA作为模板,对细菌16S rRNA V3~V4高变区进行扩增,引物序列为338F(5'-ACTCC TACGGGAGGCAGCA-3')和806R(5'-GGACTACHV GGGTWTCTAAT-3')[21]。PCR反应条件为:95℃预变性4 min,95℃变性30 s,55℃退火30 s,72℃延伸30 s,共循环32次;72℃延伸10 min;4℃保存。同一样本PCR产物经回收、纯化后等量混样,通过百迈客生物科技有限公司(中国北京)进行建库,利用Miseq PE250平台(美国Illumina公司)进行测序。
1.4 数据处理利用Trimmomatic v0.33对原始DNA序列进行过滤处理,去除嵌合体,得到优化序列;使用Usearch软件对Tags在97%的相似度水平下进行聚类、获得分类操作单元数(operational taxonomicunits,OTUs)2 536个,高质量序列数为1 166 194条;使用R语言工具绘制主坐标分析(principal coordinates analysis,PCoA)和线性判别效果分析(line discriminant analysis effect size,LEfSe)图;通过Pearson相关性分析和冗余分析(redundancy analysis,RDA)研究土壤理化因子指标与细菌群落间的相关性。使用SPSS 20.0软件进行单因素方差分析。
2 结果 2.1 不同种养模式对稻田土壤理化性质的影响由表 2可知,水稻土壤理化性质对不同种养模式的响应不同。相比水稻单作模式,2类稻虾种养模式处理下均提高了土壤pH、有机质、碱解氮、有效磷和速效钾含量,但稻虾种养新模式的提升效果更为显著(P < 0.05)。全氮、全磷和全钾在3类种养模式下均无显著性差异。
9个样品测序共获得1 269 382对Reads,双端Reads质控、拼接后共产生1 171 393条Clean Reads,每个样品至少产生39 191条Clean Reads。通过对Reads在97.0%的相似度水平下进行聚类,共获得的细菌OTU个数为2 536,高质量序列条数为1 166 194。如图 2所示,CK模式、TRS模式和NRS模式的OTU个数分别为2 307、2 325和2 501,特有OTU个数分别为10、7和115。
Alpha多样性通常反映的是样品物种丰富度及物种多样性。其中,ACE指数和Chao1指数用以评估群落丰富度,Shannon指数和Simpson指数则衡量群落的多样性。由表 3可知,CK模式、TRS模式和NRS模式的稻田土壤细菌ACE指数、Chao1指数、Shannon指数和Simpson指数分别为1 818、2 142和2 418,1 852、2 164和2 434,8.90、9.30和9.83,0.48、0.60和0.76。3类种养模式的稻田土壤细菌群落Alpha多样性指数和丰富度指数存在显著差异(P < 0.05),且呈现出NRS模式 > TRS模式 > CK模式的趋势。结果表明,与CK模式相比,NRS模式和TRS模式均显著提升了稻田土壤细菌丰富度和多样性,但NRS模式对稻田土壤细菌丰富度和多样性的提高效果更明显(P < 0.05,表 3)。
为使视图效果最佳,选取在门水平和纲水平相对丰度居前10的细菌进行作图。结果显示,不同种养模式的稻田土壤微生物群落组成存在差异。9个土壤样品共检测的细菌分属于32门、80纲、202目、347科和491属(图 3)。
在门水平上,3类种养模式下的土壤细菌组成一致。相对丰度居前五的是变形菌门(Proteobacteria)、酸杆菌门(Acidobacteriota)、绿弯菌门(Chloroflexi)、疣微菌门(Verrucomicrobiota)和脱硫菌门(Desulfobacterota),相对丰度分别为18.27%~22.27%、12.85%~18.05%、6.90%~15.50%、6.94%~11.33%和4.89%~13.57%。与CK处理比,NRS处理和TRS处理的变形菌门和脱硫菌门相对丰度分别降低17.96%和2.02%、58.59%和63.96%,而酸杆菌门、绿弯菌门、疣微菌门则分别提高30.89%和40.47%、36.38%和124.64%、2.16%和63.26%(图 3a)。
在纲水平上,3类种养模式下土壤细菌组成一致,分别是γ-变形菌纲(Gammaproteobacteria)、酸杆菌纲(Acidobacteriae)、α-变形杆菌纲(Alphaproteobacteria)、厌氧绳菌纲(Anaerolineae)、疣微菌纲(Verrucomicrobiae)、脱硫单胞菌纲(Desulfuromonadia)、浮霉菌纲(Planctomycetes)、嗜热油菌纲(Thermoleophilia)、热脱硫弧菌纲(Thermodesulfovibrionia)。相对丰度分别为10.67%~11.51%、7.61%~11.87%、6.75%~11.60%、6.10%~14.43%、6.44%~11.19%、2.71%~5.77%、1.55%~6.00%、1.68%~4.10%和0.42%~7.47%。γ‐变形菌纲是所有处理组中相对丰度最高的纲。与CK模式比,NRS模式和TRS模式的γ‐变形菌纲的相对丰度分别提高了7.87%和2.34%(图 3b)。
2.4 不同种养模式下稻田土壤微生物的Beta多样性通过使用UPGMA算法构建的层级聚类和主坐标分析(Principal co-ordinates analysis,PCoA)进一步探讨不同种养模式下稻田土壤微生物群落组成的差异性,分析结果如图 4。由图 4a可知,同一模式的3个样品群落均聚在一起,表明样品的重复性较好。由图 4b可知,PCoA分析解释了细菌群落总变异的73.82%,其中PC1解释了细菌群落总变异的57.15%,PC2解释了细菌群落总变异的16.67%。3种模式的细菌群落组间差异显著(R2=0.697,P < 0.05)。
进一步通过线性判别分析确定各分类学水平上具有显著差异的物种及其效益大小。如图 5所示,对不同模式的所有样品进行LEfSe分析,当LDA=4时,所有土壤样品在门、纲、目、科、属水平上共有30个细菌分支表现出显著差异(P < 0.05)。其中,CK模式存在13个差异显著的细菌分支,NRS模式存在12个差异显著的细菌分支,TRS模式存在5个差异显著的细菌分支。CK、NRS和TRS模式差异最显著的细菌分支分别为脱硫菌门、Vicinamibacteria纲和浮霉菌门。
选取3种不同种养模式下稻田土壤的理化因子和土壤细菌门水平主要物种进行关联分析,结果如图 6a所示。土壤理化因子对细菌群落结构的解释量为86.33%,其中,第一排序轴的解释变量为56.88%,第二排序轴的解释变异量为29.45%。第一轴上,AN是主要的影响因子,相关系数为0.67,第二轴上,SOM、AK、pH、AP和AN是主要的影响因子,相关系数分别0.90、0.90、0.87、0.79和0.61。综上,SOM、AK、pH、AP和AN是影响稻田土壤细菌群落结构的主要理化因子。
基于RDA分析结果,为进一步优选出对土壤理化因子具有响应作用的细菌,利用Pearson相关性分析探究土壤细菌群落门水平优势物种与土壤理化因子的关系(图 6b)。土壤细菌群落中,放线菌门相对丰度与AP、AK含量和pH呈显著正相关(P < 0.05),与SOM含量呈极显著正相关(P < 0.01)。黏菌门相对丰度与SOM、AP含量和pH呈显著正相关(P < 0.05),与AK含量呈极显著正相关(P < 0.01)。浮霉菌门相对丰度与AN含量呈极显著正相关(P < 0.01)。绿弯菌门相对丰度与AN含量呈显著正相关(P < 0.05),而与TK含量呈显著负相关(P < 0.05)。脱硫菌门、硝化螺旋菌门相对丰度则与之刚好相反,与TK含量分别呈显著正相关(P < 0.05)和极显著正相关(P < 0.01),而与AN含量均呈极显著负相关(P < 0.01,图 6)。
3 讨论 3.1 稻虾种养新模式对稻田土壤肥力的影响土壤是水稻生长的主要载体,其肥力水平对水稻正常生长发育有重要影响,同时稻田种养模式也会影响土壤的理化性质[4]。本研究中NRS模式稻田化肥用量仅为CK模式化肥用量的50%,但却较好地保持和提升了稻田土壤的肥力,这可能是由于饲料投喂和小龙虾排泄粪便等进入土壤,有效补充和提高了土壤SOM、氮磷钾全量养分和速效养分的含量。NRS模式土壤SOM、AP、AK含量和pH均显著高于TRS模式,而AN、TN、TK和TP含量无显著差异。在稻虾种养模式中,需通过抛洒石灰对稻田土壤进行消毒,而TRS模式中的石灰主要抛洒在稻田的环沟中,从而造成NRS模式稻田土壤pH显著高于TRS模式。土壤pH升高,微生物代谢增强,土壤理化性质和含氧量得到改善,加快了秸秆等的分解,土壤SOM含量因而得到提高。张义杰等[22]研究发现,林下土壤经适量的生石灰处理,其有效磷含量显著提高,与本研究结果一致。主要原因可能是抛洒生石灰减弱了土壤对磷素的固定作用,促进解磷微生物增殖来活化土壤中难利用的磷素,使其转化为溶解态磷,提高了有效磷的含量。施用石灰有利于促进根系生长,发达的根系能吸收深层土壤中的钾素,加快矿物钾转化为速效钾,从而提升土壤速效钾含量[23],这可能是造成NRS模式的速效钾含量显著高于TRS模式的原因。基于此,本研究认为稻虾种养新模式更有利于土壤肥力的保持和提升。
3.2 稻虾种养新模式对土壤微生物多样性的影响土壤微生物参与物质循环和调控,与土壤肥力和作物生产关系极为密切[24]。土壤微生物多样性越丰富,则表示土壤肥力越好,越适合植物生长[25]。本研究通过比较CK模式、TRS模式和NRS模式三者之间稻田土壤细菌的多样性,结果发现NRS模式OTU个数高于TRS模式和CK模式,特有OTU个数115个,显著高于TRS模式(7个)和CK模式(10个)。本研究还发现,NRS模式能显著提高土壤细菌群落微生物多样性和丰富度(P < 0.05)。已有研究发现,稻虾种养模式会显著提高稻田水体细菌[26]、稻田土壤中反硝化细菌[27]、氨氧化细菌[19]等微生物的相对丰度。NRS模式稻田土壤细菌多样性显著高于TRS模式的原因可能有两个方面原因:一是在NRS模式中克氏原螯虾的整个生长周期都在稻田中,克氏原螯虾通过掘穴、觅食等更为频繁的生物扰动改变营养物质以及氧气供应,增加好氧细菌的种类和数量;二是相比TRS模式在环沟中抛洒生石灰,NRS模式生石灰抛洒在稻田中,NRS模式土壤pH显著高于TRS模式,有利于增加土壤速效养分含量,改善土壤细菌群落结构,增加土壤细菌的多样性。
3.3 稻虾种养新模式对土壤微生物群落结构的影响土壤肥力不仅与微生物的多样性有关,也与其群落组成和结构相关[28]。本研究发现,稻虾种养新模式和水稻单作模式的稻田土壤细菌群落结构具有显著差异。稻虾种养新模式的变形菌门和脱硫菌门相对丰度分别降低了17.96%和58.59%,而酸杆菌门和绿弯菌门的相对丰度则比水稻单作模式高出30.89%和36.38%。变形菌门作为第一优势菌门,在很多稻田土壤具有最高的相对丰度。其大多为革兰氏阴性菌,其中许多细菌负责固氮,可增加土壤中的氮素营养[29]。Chaudhry等[30]的研究表明,土壤中高比例的变形菌门,有利于土壤肥力的保持甚至植物生长。RDA分析显示稻田土壤变形菌门与AN含量成反比,这与变形菌为氮含量较少的土壤提供固氮能力的特点一致[31]。研究人员在海洋、淡水、陆地和工程生态系统中发现大量脱硫菌门细菌,其表现出广泛的盐度、pH和温度适应性[32],在全球C、S和养分循环中发挥重要作用[33]。脱硫菌门细菌作为一种严格厌氧菌,表现出对缺氧条件的偏好[34]。稻虾种养新模式中由于小龙虾挖掘、觅食等活动,提高了土壤的透气性,增加根际土壤氧气供应,这可能是造成稻虾种养新模式稻田土壤脱硫菌门低于水稻单作模式的原因。酸杆菌门数量与变形菌门相当,是土壤细菌最重要的成员之一,其对植物残体降解起到重要的作用[35]。绿弯菌门广泛分布在生物圈各种环境中,是C、N、S等元素的生物地球化学循环的重要参与者[36]。理鹏等[37]研究发现,AP对绿弯菌门和酸杆菌门有正相关作用。本研究中,稻虾种养新模式显著增加了土壤AP含量,从而引起绿弯菌门和酸杆菌门相对丰度的增加。
4 结论稻虾种养新模式与TRS模式相比,能显著提高稻田土壤pH和SOM、AK、AP的含量,AN、TN、TP和TK则无显著性差异,表明稻虾种养新模式显著提升了稻田土壤肥力;扩增子测序表明,稻虾种养新模式显著提高了土壤细菌群落微生物丰富度和多样性,改变了微生物群落结构。3种不同种养模式的细菌群落组间差异显著,脱硫菌门、Vicinamibacteria纲和浮霉菌门分别为CK、NRS和TRS模式中差异最显著的细菌分支。相关性分析表明,pH、SOM、AK、AP和AN是影响稻田土壤细菌群落组成的主要理化因子。稻虾共作新模式能够提升稻田土壤肥力和微生物多样性、改善稻田土壤微生物群落结构,推广稻虾共作新模式对促进农业绿色可持续发展具有重要意义。
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