2025, Vol. 62
2. 福建师范大学地理科学学院, 福州 350007;
3. 福建省自然资源厅, 福州 350007;
4. 福建师范大学福建省亚热带资源与环境重点实验室, 福州 350007;
5. 福建戴云山国家级自然保护区管理局, 福建德化 362500
2. School of Geographical Sciences, Fujian Normal University, Fuzhou 350007, China;
3. Fujian Provincial Department of Natural Resources, Fuzhou 350007, China;
4. Fujian Provincial Key Laboratory for Subtropical Resources and Environment, Fujian Normal University, Fuzhou 350007, China;
5. Daiyun Mountain National Nature Reserve Administration Bureau, Dehua, Fujian 362500, China
热带亚热带森林的土壤碳储量占陆地生态系统总土壤碳库的1/3，其微小变化可导致大气CO2浓度的巨大波动，对全球碳平衡至关重要[1]。全球变化，如人类活动导致的氮沉降量增加，仍然是森林生态系统的重大压力源[2]。目前，中国氮沉降量仍居世界高位水平，尤其在中国东、南地区[3]。随着氮沉降加剧，森林生态系统将先后出现生物多样性下降、土壤酸化和植物生长受抑制等生态问题，这可能会抵消长期以来氮沉降对森林生态系统碳储量的积极影响[4]。
可溶性有机质(DOM)是土壤有机质中生物利用性最高的活性组分之一，虽然其仅占土壤有机质很小的比例，但由于DOM对外界环境高度敏感，其动态变化对于理解全球变化情景下区域/全球碳循环至关重要[5]。尽管至今已开展大量氮沉降对DOM数量动态(浓度、通量)和化学性质的研究[6-8]，然而由于技术手段的限制，目前氮沉降背景下土壤DOM分子的相关研究十分匮乏[9-10]。土壤DOM是高度复杂且不均匀的混合体，包含各种小分子(如，碳水化合物与蛋白质/氨基糖)、芳香性分子(如，多酚与缩合芳烃)和稳定性分子(如，木质素)[5]。相比于DOM数量和化学性质，其分子特性对有机碳积累的调控可能更为重要[11]。此外，氮沉降对土壤DOM分子特性的影响机制仍不清楚，例如，微生物如何与DOM分子相互作用[12]。因此，为揭示氮沉降下土壤DOM生态行为中的关键过程及机理，进一步探究DOM分子水平的信息是当前研究的必然趋势。
傅立叶变换离子回旋共振质谱仪(FT-ICR MS)的使用开启了有机质的分子时代，其可弥补光谱法不能提供分子组成信息的缺陷，高分辨率地判定DOM的分子式[13]。基于FT-ICR MS分析，Wang等[14]在温带落叶林的研究表明，长期氮添加增加了缩合芳烃和芳香族化合物等难分解大分子。其主要原因在于氮添加会通过土壤酸化，诱导抗菌类物质进而抑制微生物生长和酶活性[15]。近期，Niu等[9]在热带原始森林的研究进一步表明，长期氮添加会显著提高DOM平均分子量和芳香性，从而增强土壤碳库稳定性。尽管上述结果为氮添加下DOM分子组成的研究提供了基础数据，但均为长期氮添加下的研究，且目前在亚热带森林鲜见相关报道。
DOM分子的稳定性可指示土壤有机质的潜在稳定性，通常使用双键当量(DBE)加以表征[12]。目前DOM分子稳定性与DOM分子组成之间的联系尚存争议。先前多数研究表明，氮添加会增加DOM的腐殖化程度[8，16]。基于此，一种观点认为，氮添加会增强DOM分子稳定性，其与DOM中木质素等顽固分子密切相关[9]。而另一种观点则认为，DOM库中碳水化合物等易分解物质减少是促进DOM分子稳定性的关键[17]。这是基于氮添加会促进碳水化合物的降解，对木质素等大分子存在抑制作用[15]。据此，为进一步探讨DOM分子稳定性与DOM分子组成之间的联系，了解亚热带森林土壤DOM分子组成对氮添加的响应，本研究选取亚热带黄山松为研究对象，通过野外添加试验，利用FT-ICR MS探究了短期氮添加对DOM分子组成及稳定性的影响。本研究假设：1)氮添加下随着DOM的平均分子量和芳香性增加，DOM分子中的难分解分子化合物增加；2)难分解分子化合物与DOM的分子稳定性呈显著正相关。研究结果将对认识氮沉降背景下土壤DOM的分子生态行为以及理解DOM分子与土壤碳稳定性的潜在联系具有重要意义。
1 材料与方法 1.1 研究区概况试验样地位于福建省泉州市的戴云山国家级自然保护区(25°38′7″N~25°43'40″N，118°5'22″E~118°20'15″E)。气候类型为亚热带海洋性季风气候，年均气温约为15.6~19.5℃，年均降水量约为1 700~2 000 mm，无霜期为260 d。样地为60年以上林龄的黄山松纯林，林下植被以箬竹(Indocalamus)为主，占80%以上。林分密度为3 408 hm–2，郁闭度为0.59，平均树高5.00 m，平均胸径10.28 cm。土壤类型以山地红壤为主[18]。
1.2 试验设计与土壤样品采集在黄山松纯林布设12块大小为10 m×10 m的样方，各样方间隔5 m作为缓冲带。采用随机区组法，设置三个氮添加梯度：对照(CT，0 kg·hm–2·a–1(以N计，下同))、低氮(LN，40 kg·hm–2·a–1)和高氮(80 kg·hm–2·a–1)，每个氮添加水平各4个重复。于2018年开始，以野外添加尿素的形式模拟氮沉降。氮添加时间为每年3~9月，每月进行一次。具体试验设计见先前的研究[16]。土壤样品于2021年5月采用不锈钢取土器(直径2.5 cm)采集，采集深度为0~10 cm。具体按照五点法采样，在每个样方内取5个土芯，去除石块和根系之后将其混合为一个土壤样品。土壤样品装入塑料自封袋，用冰袋保鲜带回实验室处理。将土壤样本过2 mm筛后保存于4℃冰箱，用于本研究相关指标的测定。
1.3 土壤性质和DOM含量及光谱分析土壤pH(土水比为1︰2.5)采用玻璃电极(Starter 300，Ohaus，美国)测定。采用碳氮元素分析仪(Elementar Vario EL III，Elementar，德国)测定土壤全碳和全氮。土壤矿质氮(包括铵态氮和硝态氮)采用KCl浸提法[19]。土壤微生物生物量碳和微生物生物量氮采用氯仿熏蒸-浸提法[20]。参照Saiya-Cork等[21]的方法提取和测定β-葡萄糖苷酶和纤维素水解酶。采用水浸提法[7](土水比为1︰4)制备DOM溶液用于测定DOM含量和光学特征。可溶性有机碳采用有机碳分析仪(TOC-VCPH/CPN，Shimadzu，日本)测定。利用连续流动分析仪(Skalar san++，Skalar，荷兰)测定DOM溶液中的溶解性总氮和总溶解性无机氮，做差值计算后得到可溶性有机氮[7]。254 nm和268 nm处的紫外吸光度采用紫外-可见光分光光度计(UV-2450，岛津，日本)测定。DOM的荧光发射光谱采用荧光分光光度计(F-7000，日立，日本)测定。具体参数设置及DOM芳香化指数、疏水性指数和腐殖化指数的计算参考先前的研究方法[7]。
1.4 傅里叶变换离子回旋共振质谱(FT-ICR MS)分析在进行FT-ICR MS分析之前，使用固相萃取法得到DOM样品[22]。使用配备电喷雾电离(ESI)接口的Bruker Apex-Ultra 9.4T FT-ICR MS仪器(Bruker Daltonik GmbH，Bremen，德国)测量所有DOM样品。DOM样品在ESI负模式下被电离，检测的质荷比(m/z)范围为200~800 Da。为提高信噪比(S/N)和动态范围，采用2M模式采集，谱图平均次数设置为128。其他测试条件包括：源累积时间：0.0010 s；碰撞池累积时间：0.5 s；飞行时间：1.3 ms；电离电压：3 500/3 000 V；雾化气流速：2.0 L·min–1；干燥气流速：5.0 L·min–1；干燥气温度：200 ℃；四级杆Q1：280 m/z。van Krevelen图用于将指定的DOM分子分为八类[23]，包括①脂质；②蛋白质/氨基糖；③碳水化合物；④不饱和烃；⑤木质素；⑥单宁；⑦缩合芳香；⑧其他(不属于上述七类的化合物)。
1.5 DOM分子特征值计算通过质谱数据分析软件(Bruker Daltonics 4.2)的峰值选择器导出m/z值(S/N阈值为6)。通过多次校正质量轴，以消除可能的质量偏差[22]。将FT-ICR MS光谱的绝对峰值强度归一化得到相对峰值强度[24]。双键当量(DBE)代表一个分子中不饱和度加上环的总和，低DBE代表DOM稳定性较差，更容易发生转化反应[12]。双键当量和碳原子之比(DBE/C)、修正的芳香性指数(AImod)和芳度当量(Xc)均可用于芳香族和缩合芳香族化合物的识别和表征[13，25-26]。AImod反映DOM分子中C=C键的“密度”，通常AImod > 0.5代表存在芳香结构，AImod > 0.67代表存在缩合芳香结构[25]；Xc≥2.5000和Xc≥2.7143分别作为芳烃和缩合芳烃存在的明确最低标准[26]。碳的标准氧化态(NOSC)反映有机质分子的生物有效性[27]。CHOx指数用来描述DOM的碳降解潜力，其中CHOx=0代表化合物中氢原子数是氧原子数的两倍，如葡萄糖和葡萄糖聚合物。CHOx > 0代表化合物(如单宁酸)的氧化程度更高，而CHOx < 0代表化合物(如油酸)的还原程度更高[28]。相关指标的计算公式如下[12，25-27]：
| $ {\text{DBE}} = 1 + \frac{{2C - H + N}}{2} $ | (1) |
| $ {\text{A}}{{\text{I}}_{\bmod }} = \frac{{1 + C - 0.5O - S - 0.5H - 0.5N}}{{C - 0.5O - S - N}} $ | (2) |
| $ {X_c} = \frac{{C - (H - C)}}{{DNE}} $ | (3) |
| $ {\text{NOSC}} = 4 - \frac{{4C + H - 3N - 2O - 2S}}{C} $ | (4) |
| $ {\text{CH}}{{\text{O}}_x} = \frac{{2O - H}}{C} $ | (5) |
式中，C、H、N、O和S分别表示每个分子中碳、氢、氮、氧和硫原子的个数。
1.6 数据处理采用SPSS 26.0和R 4.1.1对数据进行统计分析。采用单因素方差分析检验不同氮水平之间土壤性质、DOM含量和光学特性、DOM分子组成及分子特征值的差异显著性。采用Origin 2018和R 4.1.1进行作图。
2 结果 2.1 氮添加对土壤性质和DOM含量及光学指标的影响氮添加下土壤pH无显著变化(表 1)。土壤全碳、全氮和矿质氮含量有所增加，其中土壤全碳和矿质氮在高氮和低氮处理下均显著增加(P < 0.05，表 1)。氮添加不改变纤维素水解酶的含量，但低氮处理显著增加了微生物生物量碳、微生物生物量氮和β-葡萄糖苷酶的含量(P < 0.05)，且显著高于高氮处理。氮添加对土壤DOM含量(包括可溶性有机碳和可溶性有机氮)以及光学特性(包括芳香化指数、疏水性指数和腐殖化指数)均无显著影响。
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表 1 氮添加下土壤性质和可溶性有机质(DOM)含量及光学指标 Table 1 Soil biochemical properties, dissolved organic matter(DOM)content, and optical indicators under nitrogen addition |
DOM分子主要集中在250~400 Da(图 1)。相比于对照，氮添加下DOM分子的相对强度在270~320 Da有所降低(图 1)。DOM分子具有较高的双键当量和碳原子数之比(0.55~0.56)、芳度当量(2.73~2.77左右)和碳的标准氧化态(0.1左右)及较低的修正的芳香性指数(0.37~0.40)(表 2)。氮添加下DOM的分子数、相对分子量以及碳原子和各原子之间的比值(O/C、H/C和N/C)均无显著的变化，但硫原子和碳原子数之比在低氮处理下降低40%。碳的标准氧化态在氮添加下几乎无变化。双键当量、修正的芳香性指数和芳度当量在低氮处理下增加，在高氮处理下降低。低氮处理下双键当量显著高于对照和高氮(P < 0.05)，增加幅度分别为3.2%和4.5%。此外，相比于对照，低氮处理下碳降解潜力有所增加，且同为正值；而高氮处理下碳降解潜力为负值。
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图 1 氮添加下可溶性有机质(DOM)分子的质谱图 Fig. 1 Mass spectra of dissolved organic matter(DOM)molecules under nitrogen addition |
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表 2 氮添加下DOM分子组成特征的强度加权平均值(wa) Table 2 Strength weighted average(wa)of DOM molecular composition characteristics under nitrogen addition |
通过FT-ICR MS分析，一共鉴别有73 335个DOM分子。van Krevelen图显示，所有的DOM分子按照物质组成被分为八个类别(图 2a~图 2c)。柱状图显示，就元素组成而言，DOM分子主要以碳氢氧化合物为主，占全部类别的50%以上，其次为碳氢氧氮和碳氢氧硫化合物，而碳氢氧氮硫化合物最少(图 2d)。氮添加未改变碳氢氧、碳氢氧氮和碳氢氧氮硫化合物的相对含量，但碳氢氧硫化合物在低氮处理下降低了36.91%(图 2d)。在八个类别中，DOM分子主要以木质素为主要成分，其次为单宁和缩合芳烃。DOM中木质素的相对含量在对照、低氮和高氮处理下分别占总化合物相对含量的58.58%、60.27%和59.56%。DOM分子中无不饱和烃化合物，蛋白质/氨基糖和碳水化合物的相对含量较低(图 2e)。低氮处理下蛋白质/氨基糖和碳水化合物的相对含量的降低幅度分别为36.44%和73.33%，其中碳水化合物的相对含量在低氮处理下显著降低(P < 0.05)，此外，氮添加对其他DOM分子类别的相对含量均无显著影响(图 2e)。
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注：①~⑧代表DOM分子的类别，包括①脂质；②蛋白质/氨基糖；③碳水化合物；④不饱和烃；⑤木质素；⑥单宁；⑦缩合芳香；⑧其他。CHOS、CHONS、CHON和CHO代表C、H、O、N和S元素组成的分子化合物，分别为碳氢氧硫、碳氢氧氮硫、碳氢氧氮和碳氢氧化合物。下同。 Note: ①-⑧ represent the categories of DOM molecules, including: ① lipids; ② Protein/amino sugar; ③ Carbohydrates; ④ Unsaturated hydrocarbons; ⑤ Lignin; ⑥ Tannins; ⑦ Condensed aromatic; ⑧ Other. CHOS, CHONS, CHON, and CHO represent molecular compounds composed of different elements, namely carbon-hydrogen-oxygen-sulfur, carbon-hydrogen-oxygen-nitrogen-sulfur, carbon-hydrogen-oxygen-nitrogen, and carbon-hydrogen-oxygen compounds. The same as below. 图 2 不同氮水平下DOM分子的van Krevelen图(a~c)、DOM分子按元素组成分类的加权平均相对含量(d)及按物质类别分类的加权平均相对含量(e) Fig. 2 van Krevelen diagram of DOM molecular (a-c), weighted average relative content of DOM molecule classified by element composition (d), and weighted average relative content of DOM molecule classified by substance category (e) at different nitrogen levels |
通过Pearson相关分析，探究了DOM分子组成与分子特征值之间的联系(图 3)。按元素分类的DOM组成和按物质分类的DOM组成存在显著的联系。例如，碳氢氧氮和碳氢氧化合物与脂质、木质素和缩合芳香均呈显著的正相关(P < 0.05)。蛋白质/氨基糖与碳氢氧硫和碳氢氧氮化合物呈显著正相关，与碳氢氧氮硫化合物呈显著负相关(P < 0.05)。双键当量与芳度当量、碳的标准氧化态和碳降解潜力值均呈正相关，其与修正的芳香性指数存在显著的正相关(P < 0.05)。同时，双键当量与蛋白质/氨基糖和碳水化合物呈显著的负相关(P < 0.05)，而与木质素和缩合芳香无显著的相关性。
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注：星号代表两指标之间存在显著的相关性，*P < 0.01；** P < 0.05；*** P < 0.001。 Note: The asterisk represents a significant correlation between two indices, *P < 0.05;**P < 0.01;*** P < 0.001. 图 3 DOM分子组成与其分子特征值的皮尔森相关 Fig. 3 Pearson correlation between DOM molecular composition and its molecular characteristic value |
先前研究报道，土壤DOM以难分解的腐殖质组分为主[16]，这在本研究中得到了分子层面的进一步验证。本研究发现，木质素、缩合芳烃化合物在数以万计的DOM分子中占主导地位(图 2)。尽管DOM容易被微生物利用，但这些难分解化合物(木质素、缩合芳烃)的量远大于易分解的碳水化合物和蛋白质。类似地，在高山海拔、农田土壤以及水体和湖泊沉积物等的研究中也发现DOM分子中木质素类含量最高[16，29-30]。作为最难降解的物质之一，木质素是衡量土壤有机质稳定性的主要指标[31]。木质素等植物源有机质对土壤DOM的贡献颇大，这进一步强调了DOM对土壤碳库稳定的重要性。
三年氮添加下DOM的含量和光学特性在统计上均无显著的变化，但在DOM分子特性和组成上发生了显著的变化(表 2，图 2)。这与Wang等[32]的研究结果类似，该研究强调了氮添加对DOM分子的影响高于其对DOM含量的影响。多数研究表明，由于土壤酸化或抗菌类物质会抑制土壤微生物生长和氧化酶活性，氮添加会促进DOM中难分解物质生成[15，32]。然而，本研究并未发现DOM分子中的难分解化合物(木质素及缩合芳烃等)增加，却发现碳水化合物在低氮处理下显著降低(图 1)。这与本研究的假设并不相符，但与北美东部森林的一项研究结果[15]类似。可能的原因在于短期氮添加未导致土壤pH降低(表 1)；加之，氮添加下带来的氮资源，在短期内有利于微生物生长和土壤水解酶分泌[16，33]。在本研究中，低氮显著增加了土壤微生物生物量和β-葡萄糖苷酶(表 1)，这说明低氮添加促进了微生物对DOM中碳水化合物的利用和/或葡萄糖等水解反应的发生。不同的是，高氮添加未改变土壤微生物生物量和水解酶活性(表 1)，因此其对DOM分子组成并无显著的影响。尽管DOM定义为可溶性物质，但其中仍然含有小部分不溶性或疏水性物质[34]。在本研究中，含硫化合物(CHOS)与S/C在低氮添加下分别降低36.91%和40%(图 2，表 2)。这可能是由于低氮促进了微生物对DOM的利用。当微生物在大量挖掘DOM中可利用资源时，这些不溶性或疏水性物质将从DOM中脱离出来。这部分脱离的物质可能为含硫杂环化合物、硫代醛等含硫化合物，从而导致碳氢氧硫化合物与S/C降低。此外，先前研究表明，氮添加会增加DOM中含氮化合物[35]。但本研究中DOM分子中含氮化合物(CHON和CHONS)无显著变化(图 1)，这与DON含量趋势一致(表 1)。可能原因在于氮添加促进了微生物对氮素的利用，将添加的氮转化为微生物生物量氮。本研究中氮添加下微生物生物量氮增加(表 1)可以支持该观点。
低氮添加下双键当量显著增加(表 2)，说明低氮提高了DOM的分子稳定性。近期Niu等[9]在热带原始森林的研究表明，随着氮添加下DOM中难分解物质的增加，DOM的平均分子量和芳香性显著提高。但本研究中氮添加下DOM的芳香化指数(SUV254)和腐殖化指数(HIX)、难分解化合物(木质素及缩合芳烃等)、平均分子量和芳香性(双键当量和碳原子数之比、修正的芳香性指数和芳度当量)均无显著变化(图 1，表 2)，这与本研究的假设不符。通过皮尔森相关分析发现，双键当量与木质素及缩合芳烃等大分子化合物无显著的相关性，但与碳水化合物和蛋白质/氨基糖等小分子化合物呈显著的负相关(图 3)。这说明DOM的分子稳定性可能与碳水化合物和蛋白质/氨基糖等小分子有关。碳水化合物和蛋白质/氨基糖等小分子化合物是DOM中生物利用度最高的不稳定组分。先前研究曾报道，易分解有机质的去除有助于提升DOM的稳定性[30，36]。Lee等[36]通过生物培养实验具体观察了DOM腐殖化指数的动态，发现其动态变化最初归因于微生物优先利用非芳香或少芳香分子，而非腐殖化组分。Xu和Guo[37]在室内实验中也发现微生物优先利用碳水化合物等不稳定组分。除碳水化合物分子外，本研究还发现低氮添加下蛋白质/氨基糖类分子降低了36.44%(图 1)。因此，与木质素和缩合芳香族成分相比，可溶性碳水化合物、蛋白质/氨基糖等小分子有机质的减少，可能是促进DOM分子稳定性的主要原因。尽管多数研究呼吁从跟踪木质素等大分子的动态来了解环境变化对土壤碳库稳定性的影响，但本研究发现，碳水化合物等小分子对DOM分子稳定性同样重要，尤其是在短期环境变化下，因为其对外界因素反应十分灵敏。碳水化合物等物质是土壤有机质和土壤微生物变化的重要指标，例如氨基糖、可溶性碳和淀粉等。因此，在未来研究中环境变化下土壤易分解成分(碳水化合物和蛋白质)尚需持续关注。
4 结论本研究中，相比于DOM数量和光学特性，氮添加下DOM在分子水平的变化更加显著。与以往研究不同，本研究中发现短期(三年)氮添加下DOM中木质素、缩合芳烃化合物等难分解的分子并未显著变化，而碳水化合物分子显著降低，尤其在低氮处理下。这可能与低氮(40 kg·hm–2·a–1)添加促进微生物利用碳水化合物和/或酶促反应下葡萄糖等碳水化合物的降解有关。相比于高氮(80 kg·hm–2·a–1)处理，低氮添加下DOM分子稳定性增强，这将对土壤碳库稳定性产生积极的潜在影响。此外，DOM分子稳定性提升主要取决于碳水化合物等易分解物的减少，而非芳香性大分子的积累。综合而言，本研究从分子层面揭示了黄山松土壤DOM对氮沉降的响应，为理解氮沉降下土壤DOM的分子化学和行为提供了有利的策略。
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